Эндемичные гольцы (Salvelinus, Salmonidae) бассейна реки Камчатка (морфология, экология и происхождение)

Во ВВЕДЕНИИ обоснована актуальность темы, сформулированы цель и задачи, отражены научная новизна, теоретическая и практическая значимость работы, представлены основные положения, выносимые на защиту.
Глава 1. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ
Обзор литературы состоит из трёх частей. В разделе «Филогения гольцов рода Salvelinus» кратко описаны эволюционная история рода Salvelinus и место S. malma complex в составе рода. С учётом опубликованных молекулярно генетических данных и реконструкций климатических и геоморфологических событий прошлого приведена вероятная последовательность дивергенции линий в роде, приведшая к современному разнообразию. В разделе «Адаптивная радиация гольцов рода Salvelinus в озёрах» на разнообразных примерах рассмотрены основные направления диверсификации группы; внимание также уделено описанию уникальных сложных примеров адаптивной радиации озёрных гольцов. В разделе «Адаптивная радиация рыб в речных условиях» описаны направления диверсификации тропических групп речных рыб. Обсуждаются основные экологические
факторы, сопутствующие адаптивной радиации в реках: стабильность условий среды, пространственная изоляция и фаунистическая обеднённость мест обитания, появление экологических границ местообитаний.
Глава 2. МАТЕРИАЛЫ И МЕТОДЫ
Сбор полевого материала проводился в разные сезоны 2015-2019 гг. по всему бассейну р. Камчатка, характеристика которого приведена в первом разделе главы 2 диссертации. Места вылова рыбы обозначены на Рис. 1. Согласно протоколу, подробно изложенному в тексте диссертации, пойманная рыба на месте идентифицировалась по ряду признаков экстерьера и паразитарной инвазии. Из смешанных уловов гольцов удалялась кунджа S. leucomaenis, остальные рыбы разделялись на «каменного гольца» (КГ), «белого гольца» (БГ) и «мальму» (МА). Далее в лаборатории проводилась верификация первичной классификации при помощи молекулярно-генетических методов, а также кросс-валидации по совокупности признаков, описывающих форму тела. Объём использованного для анализа материала приведён в Таблице 1.
В ходе полевых работ были локализованы места нагула и размножения гольцов. На нерестилищах (обозначены на Рис. 1) был проведён сбор данных об условиях размножения и раннего развития. Анализировались различные гидрологические и гидрохимические показатели. Методами спектрофотометрии сравнивался состав органического материала в экстрактах из илов нерестовых бугров. Экологические данные использовались для поиска причин презиготической изоляции КГ, БГ и МА.
Для анализа роста пойманную рыбу взвешивали, измеряли её длину по Смитту; по шлифованным отолитам определяли возраст (Grainger, 1953; Campana, 2004). Достоверность размерно-весовых различий оценивали дисперсионными тестами и по критериям Стьюдента/Тьюки. Для оценки пищевой ниши и её стабильности определяли: (1) встречаемость пищевых объектов в желудках в период лета, предшествующий нересту (Amundsen et al., 1996); (2) экстенсивность инвазии и индекс обилия паразитов, передающихся с кормовыми объектами (Буторина, 2008); (3) соотношение стабильных изотопов азота в мышечной ткани (Peterson, Fry, 1987). У крупных особей подсчитывали лучи в плавниках, прободённые чешуи в боковой линии, жаберные тычинки на первой левой дуге и пилорические придатки. Анализ данных по питанию и меристическим признакам проводили методами непараметрической статистики.
Рисунок 1. Карта бассейна р. Камчатка с указанием мест поимки гольцов (на врезке вверху справа: мальма – МА, каменный голец – КГ и белый голец – БГ), а также их нерестилищ, обнаруженных в 2015–2019 гг. Мальма ловилась повсеместно, зелёными кружками обозначены места сбора выборок для анализа ДНК. Врезка справа внизу соответствует зоне обловов в нижней части бассейна, на ней цветами обозначены места вылова трёх пространственных группировок белого гольца.
Анализ морфометрических особенностей был проведён по форме тела и головы, а также хрящевого черепа взрослых особей без брачных изменений. Использование методов геометрической морфометрии позволило сравнивать особей, значительно различавшихся размерами. Рыба и очищенные от мягких тканей черепа фотографировались в стандартной проекции с соблюдением специальных требований (Zelditch et al., 2004). На цифровых изображениях были расставлены метки первого рода (Klingenberg, 2011). Достоверность различий сравниваемых групп оценивали дисперсионным апостериорным тестом после преобразования координат меток в Прокрустово пространство (Dryden, Mardia, 1998). Для групп, достоверно различавшихся между собой, средствами канонического анализа
сравнивали форму тела, головы и черепа; оценивали взаимные морфометрические дистанции. Далее проводили верификацию априорной классификации особей статистическим бутстрэпом (метод кросс-валидации «складной нож»).
Из отобранных фрагментов плавников с помощью коммерческих наборов выделяли ДНК. Секвенированные последовательности участка Д-петли мтДНК (праймеры Tpro2 и HN20) использовались для уточнения филогении гольцов бассейна р. Камчатка (Kumar et al., 2018) (с привлечением данных из GeneBank). Частоты встречаемости генотипов двенадцати микросателлитных (далее мст) локусов анализировались для оценки репродуктивных связей МА разных частей бассейна и специализированных рыбоядных гольцов с МА, а также для утонения демографической истории групп (всего использовали девять выборок). В каждой группе сравнения использовали мст локусы, прошедшие проверку на отсутствие нуль-аллелей, ошибок их отсева (Van Oosterhout et al., 2004), а также неравновесного сцепления (Mohlke et al., 2001). Далее моделировали вероятное число генетических кластеров и оценивали число потенциальных гибридов (Evanno et al., 2005), рассчитывали генетические дистанции между группами (Excoffier, Lischer, 2010), аллельное разнообразие и значимые изменения в гетерозиготности по группам (Piry et al., 1999).
В связи с обнаружением в илах из нерестовых бугров КГ избыточного содержания веществ терпеноидного ряда (продуктов разложения хвои), которые могут оказывать токсическое воздействие на развивающуюся рыбу, проведены лабораторные эксперименты для анализа устойчивости молоди КГ к токсикозу в сравнении с МА. Для этого с нерестилищ в аквариальную лабораторию вывезли оплодотворённую икру. После инкубации и подращивания в стандартных условиях, на мальках была проведена серия 120-часовых тестов (по 30 экз. каждой группы в трёх повторностях). В первом тесте определялась устойчивость молоди КГ и МА к продуктам разложения хвойного опада. Молодь выдерживали в разных концентрациях настоя, полученного из хвои ели и лиственницы (1.0%, 1.5%, 3.0% сухой массы). Рабочие концентрации подбирались методами биотестирования на стандартных тест-объектах. Во втором тесте определялось влияние уровня тиреоидных гормонов на устойчивость молоди к токсикозу. Для этого МА, выращенная в растворах тиомочевины и трийодтиронина (с добавлением йопаноевой кислоты) выдерживалась в 1.5% настое хвои. В тестах оценивались смертность и изменение физиологических индикаторов оксидативного стресса: содержания глюкозы в крови, фосфолипидов в мышечной ткани и общей активности перекись-разрушающих ферментов тканей (Esin et al., 2021). Молодь из обоих тестов сравнивалась с контрольными группами. Также методами иммуноферментного анализа во всех
экспериментальных группах оценивалось содержание тиреоидных гормонов в организме. Дополнительно уровень гормонов оценили у природной молоди из нерестовых водотоков. Статистическое сравнение групп проводилось с использованием непараметрических многомерных критериев, дополненных процедурами множественного сравнения.
Таблица 1. Общее количество изученных особей мальмы, каменного и белого гольцов в различных видах анализа
Виды анализа
Биологическая характеристика*
Определение возраста
Меристические признаки
Морфометрия тела и головы
Краниометрия 31 32
Мальма Каменный голец
Белый голец
108 83 30 93 33 5 (2) 93 0
Изменчивость мтДНК** Изменчивость мст локусов
Физиологические показатели молоди в эксперименте
Гормональный статус молоди
75 (10) 121 600
20 (3) 62 360
177 112
79 32
30 30
123 54
Примечания: *включает данные по длине и массе, стадиям зрелости, содержимому желудка, составу паразитофауны;
** в скобках указано число последовательностей из базы данных GenBank.
Глава 3. РЕЗУЛЬТАТЫ
Размеры и возраст мальмоидных гольцов бассейна р. Камчатка
Представлены данные, показывающие, что каменный голец (КГ) и белый голец (БГ) растут быстрее и живут дольше мальмы (МА); взрослые КГ и БГ достоверно крупнее производителей МА. Взрослые особи КГ в среднем имели длину 42 см, массу 860 г и возраст 6-7 лет; БГ – длину 40 см, массу 900 г и возраст 5-6 лет; МА – длину 24 см, массу 250 г и возраст 5 лет.
Образ жизни мальмоидных гольцов бассейна р. Камчатка
В разделе представлено обобщение данных о сезонном распределении, питании и нересте гольцов за четыре года полевых работ и с привлечением опросных данных. Было исследовано нерестилище КГ, нерестилище БГ и несколько нерестилищ МА (Рис. 1). КГ малочислен; зимой держится в устьях притоков верхнего порядка, весной-летом расселяется по устьям крупнейших притоков основного русла верхней части бассейна;
нерестится в сентябре в ручье зоны реликтовой хвойной тайги. БГ сравнительно многочислен, обитает в бассейне оз. Азабачье и в нижнем течении основного русла р. Камчатка; нерестится в сентябре в верхнем течении крупнейших притоков нижней части бассейна. МА многочисленна и распространена по всему бассейну р. Камчатка, представлена проходными и осёдлыми рыбами; нерестится с конца сентября по ноябрь в верхнем течении притоков бассейна.
Желудки питавшихся особей КГ крупнее 8 см весной-летом содержали молодь лососёвых рыб, желудки БГ крупнее 12 см содержали колюшку и корюшку. Остальные пищевые объекты у КГ и БГ встречались редко (<20% встречаемости). У всех питающихся особей МА в желудках присутствовали организмы бентоса и имаго насекомых. Стабильность пищевых ниш трёх групп гольцов подтверждается соотношением изотопов азота в мышцах (δ14N/15N у хищников в среднем на 3‱ выше) и фауной паразитов, передающихся через разных промежуточных хозяев – пищевых объектов гольцов (индексы обилия инвазии подтверждают питание КГ молодью лососей, БГ – пелагическими рыбами, МА – разнообразным бентосом). Также заражённость паразитами указывает на однородность популяции КГ по типу избираемых мест нагула; подразделённость БГ на группировки с преимущественно озёрным и речным образом жизни; присутствие у примерно половины особей МА периода нагула в солёных водах. Филогения мальмоидных гольцов бассейна р.Камчатка по данным анализа изменчивости последовательностей митохондриальной ДНК Анализ последовательностей контрольного региона мтДНК (480 п.н.) показал наличие пяти новых и семи ранее известных гаплотипов МА бассейна р. Камчатка, четырёх гаплотипов КГ (три известны ранее), четырёх гаплотипов БГ (три известны ранее). Между собой гаплотипы различались на 1-2 замены. При построении дерева методом максимального правдоподобия (в программе MEGA-X v 10.0.5) и медианной сети (в PopArt v.1.7) выявить филогенетическую структуру не удалось; гаплотипы всех трёх групп равномерно распределились по древу S. malma complex, включающему гаплотипы со всего ареала. Генетическая дифференциация мальмоидных гольцов бассейна р.Камчатка по данным анализа изменчивости микросателлитных локусов ядерной ДНК Моделирование генетической структуры выборок гольцов по частотам встречаемости генотипов мст локусов дало разные результаты при сравнении МА верхней и нижней частей бассейна р. Камчатка, КГ и МА, БГ и МА. Вероятности отнесения особей к альтернативным генетическим кластерам, соответствующим разным цветам, показаны на Рис. 2. При сравнении МА из разных частей бассейна выделение генетических кластеров оказалось недостоверно, а генетические дистанции между каждой из выборок незначительны (FST – от 0.001 до 0.022, р > 0.05).
КГ и МА высоко достоверно разделились на два альтернативных кластера (FST = 0.064, р = 0.001), что однозначно указывает на репродуктивную изоляцию между группами. Ошибка классификации модели составила 7%. У КГ наблюдалась достоверно сниженная гетерозиготность и аллельное разнообразие (богатство), что может указывать на значительные демографические события в его эволюционной истории и современную низкую эффективную численность в сравнении с МА.
БГ и МА также достоверно разделились на два кластера, но средняя генетическая дистанция между выборками БГ и МА оказалась меньше, чем в паре сравнения КГ-МА (FST = 0.024, р = 0.0159). Между БГ и МА были обнаружены гибриды, а ошибка первичной классификации составила 12%. Генетическое разнообразие БГ и МА из нижнего течения бассейна были сопоставимы. Выборки БГ, собранные в разных частях его ареала, генетически не различались, что свидетельствует об однородности популяции.
Рисунок 2. Гистограммы генетического смешения, построенные в Structure для К = 2 (по МСМС-модели в Structure Harvester – наиболее вероятно число кластеров в каждой группе сравнения); каждая особь представлена вертикальной линией, разделенной на цветные сегменты в соответствии с вероятностью членства в кластере: а) результаты сравнения МА из разных частей бассейна; б) результаты сравнения КГ и МА из верхней части бассейна ; в) результаты сравнения БГ и МА из нижней части бассейна.

Морфологические различия мальмоидных гольцов бассейна р. Камчатка
Судя по полученным данным, рыбы, идентифицированные как КГ, БГ и МА, характеризуются сходными значениями большинства исследованных меристических признаков. При этом у КГ было достоверно меньше прободённых чешуй в боковой линии, в случае БГ статистически значимых различий по проанализированным признакам не обнаружено. Стоит отметить, что ранее при сравнении хищного гольца и МА из оз. Азабачье были обнаружены достоверные различия между группами по числу лучей в спинном плавнике (Савваитова, Кохменко, 1971).
Также следует упомянуть особое строение жаберных тычинок у КГ они несут на себе крупные боковые зубчики, которые у МА также имеются на жаберных тычинках, но характеризуются меньшим размером (Рис. 3).
Рисунок 5. Жаберные тычинки (а) каменного гольца и (б) мальмы, красными стрелками указаны боковые зубчики.
При попарном сравнении общей формы тела КГ и МА, БГ и МА были обнаружены достоверные различия, большая часть которых связана с длиной челюстей и головы, высотой тела (в случае КГ – также с каудальным смещением спинного плавника) (Рис. 4 а, б). Во обоих случаях морфометрические дистанции между рыбоядными группами и МА были в 2-3 раза выше, чем между разными выборками МА. При этом многомерные кросс- валидационные тесты показали высокую точность классификации (>90%).

Рисунок 4. Попарное сравнение усреднённой формы тела а) мальмы (МА) и каменного гольца (КГ); б) МА и белого гольца (БГ). Рисунки получены в программе MorphoJ.
При одновременном сравнении формы головы КГ, БГ и МА были выявлены достоверные различия между группами. Попарные дистанции между МА и рыбоядными группами составили 0.073 для КГ-МА и 0.084 для БГ-МА, в то время как для КГ-БГ – 0.053. Основные различия были связаны с положением ноздри, диаметром глаза и высотой головы, длиной челюстей (Рис. 5 а).
При сравнении формы хрящевого черепа трёх групп также были обнаружены достоверные различия. В ряду МА – КГ – БГ наблюдалось увеличение относительной длины этмоидного отдела. КГ и БГ также отличались от МА увеличенными задними отросткам верхнеушной кости. В свою очередь, КГ обособлялся от БГ за счёт увеличенной ширины черепа, и в особенности межглазничного расстояния, а также за счёт гипертрофированных боковых отростков клиновидноушной кости (Рис. 5 б). При этом дистанции при попарных сравнениях между тремя группами были практически идентичны.
Рисунок 5. Попарное сравнение МА (зелёные точки), КГ (красные точки) и БГ (голубые точки) по усреднённой форме головы сбоку (а) и хрящевого черепа сверху (б).
Сравнение условий среды на нерестилищах мальмоидных гольцов бассейна р. Камчатка
При обследовании нерестилищ КГ, БГ и МА были обнаружены значительные различия в условиях воспроизводства. Нерестилище КГ затенено кронами хвойного леса, русло завалено топляком ели и лиственницы, донный субстрат гравийно-галечный, закрыт слоем хвои и ила. Скорость течения сравнительно небольшая (до 0.7 м/с); вода прозрачная, но имеет тёмно-коричневый цвет и слабокислую реакцию. Концентрация органических веществ и минерализация значительно превышают эти показатели на нерестилищах БГ и МА. Значительное превышение количества веществ, маркирующих продукты разложения хвои на нерестилищах КГ относительно БГ и МА, подтверждено на протяжении всего года.
На нерестилище БГ русло широкое и открытое, по берегам произрастает пойменный ивово-ольховый лес, террасы заняты каменной березой. Скорость течения высокая (до 2 м/с), донный субстрат галечно-валунистый, лишенный наилка; вода прозрачная и бесцветная; имеет нормальную (слабощелочную) реакцию и низкую минерализацию.
На нерестилищах МА по берегам произрастает ольховый стланик, грунт гравийно- галечный, практически без наилка; химический состав идентичен таковому на нерестилище БГ, а скорости течения значительно ниже (до 1.1 м/с).
Экспериментальное сравнение устойчивости молоди каменного гольца и мальмы к токсификации нерестового субстрата
В острых токсикологических тестах на молоди КГ и МА было обнаружено, что КГ значительно более устойчив к воздействию продуктов разложения хвойного опада. В сравнении с МА у него достоверно ниже смертность, а также слабее развиваются синдромы окислительного стресса. Активность перекись-разрушающих ферментов у КГ в норме повышена по сравнению с МА и изменяется слабее в результате воздействия токсикантов. При этом уровень тиреоидных гормонов, регулирующих защитные механизмы, у КГ был достоверно выше, чем у МА, причём не только у экспериментальной молоди, но и в дикой природе у молоди обеих форм, одновременно собранной в одном водотоке.
Оценка влияния тиреоидных гормонов на устойчивость молоди гольцов к токсикозу показала, что гипертиреоидизм и ускорение метаболизма снижают смертность и выраженность окислительного стресса у молоди МА. Гипотиреоидизм, наоборот, делает молодь более восприимчивой к токсикозам. Стоит отметить, что во всех токсикологических тестах после выдерживания в настое хвои у подопытных рыб возрастало содержание тиреоидных гормонов в крови.
Глава 4. ОБСУЖДЕНИЕ РЕЗУЛЬТАТОВ
Структура популяций мальмы Salvelinus malma complex бассейна р. Камчатка
Озёрно-речная сеть бассейна р. Камчатка существовала в течение позднего плейстоцена (Klimaschewski et al., 2015), оставаясь одним из основных ледниковых рефугиумов для мальмы, откуда после потепления происходило её расселение (Олейник и др., 2010; Yamamoto et al., 2014; Oleinik et al., 2019). Гаплотипы контрольного региона мтДНК мальмы бассейна р.Камчатка не кластеризуются в самостоятельную филолинию, а равномерно распределены по всему эволюционному древу S. malma complex.
Мальма бассейна р.Камчатка, в питании которой преобладают бентосные организмы, представлена крупной проходной и более мелкой жилой группировками. Между выборками, использованными в данной работе, отсутствуют значимые различия в морфологии, условиях размножения и развития. Единственным фактом, указывающим на подразделённость мальмы на локальные группировки, является специфика паразитофауны озёрных рыб. Обнаруженное фенотипическое разнообразие не выходит за пределы внутривидовой пластичности, описанной для S. malma.
Во время последнего пика глобального похолодания бассейн р.Камчатка разделялся ледниковой запрудой у подножья влк. Шивелуч на две части (Брайцева и др.,
1968; Ponomareva et al., 2021). Устье реки, дренировавшей запруду, находилось к северу относительно нынешнего; нижняя часть бассейна представляла собой отдельную озёрно- речную систему. В современных очертаниях водная сеть оформилась в атлантическом периоде голоцена (Pinegina et al., 2003; Bourgeois et al., 2006). Если мальма верхней и нижней частей бассейна длительное время существовала независимо, а впоследствии сохранила репродуктивную филопатрию, то можно ожидать подразделённости популяционной системы и наличия в её составе двух генетических кластеров. Тем не менее, судя по данным разнообразия мст генотипов, популяционная система мальмы бассейна р.Камчатка однородна; наблюдаемые генетические дистанции между выборками на порядок ниже, чем дистанции между популяциями S. malma разных рек (Салменкова и др., 2005; Gordeeva et al., 2010; Moore et al., 2015; Taylor, May-McNally, 2015). Вероятно, после объединения бассейна произошло смешение временно изолированных популяций. В современных условиях генетическое единство обеспечивается миграцией части проходных особей вверх по бассейну на нерест. Косвенным свидетельством фрагментации популяционной системы остаётся наличие двух специализированных эндемичных рыбоядных групп: каменного гольца в верхней части и белого гольца в нижней части бассейна.
Каменный голец и вероятные причины его обособления
«Каменный голец» – быстрорастущая рыба со специфическим тёмным окрасом (Савваитова, Максимов, 1970; Pavlov, Savvaitova, 1991). Характеризуется массивной головой, отставленными назад плавниками; во рту развиты зубы на основаниях жаберных дуг, которых в норме нет у мальмы. В питании с раннего возраста преобладает молодь тихоокеанских лососей Oncorhynchus spp., пищевая ниша стабильна. Каменный голец ведёт исключительно речной образ жизни: нагуливается в устьевых зонах притоков, на нерест, видимо, поднимается в небольшие водотоки зоны реликтовой хвойной тайги.
Судя по частотам встречаемости комбинаций аллелей мст локусов, каменный голец репродуктивно изолирован от мальмы; вероятно, он произошёл от немногочисленной предковой популяции. При сравнении ядерной ДНК двух групп (МА и КГ) были обнаружены идентичные последовательности в фрагментах генов лактатдегидрогеназы (Олейник и др., 2019а), металлотионенина и гормона роста-2 (Melnik et al., 2020). Различия между этими группами по частотам аллозимных локусов оказались незначительными (Осинов, Павлов, 1998; Pavlov, Savvaitova, 1991). С учётом данных по разнообразию гаплотипов мтДНК каменного гольца (анализировались разные участки) (Balakirev et al., 2016a; Олейник и др., 2019; Oleinik et al., 2019; наши данные), можно предположить недавнюю (конец плейстоцена) дивергенцию этого эндемика от мальмы.
Репродуктивная изоляция между каменным гольцом и мальмой вероятно поддерживается расхождением по времени и местам размножения. Судя по нашим данным, каменный голец нерестится на месяц раньше мальмы в специфических условиях – дно на нерестилище засыпано хвоёй, вода отличается специфическими гидрохимическими показателями, ил содержит избыточное количество терпеноидов, оказывающих токсическое действие на животных (Tremolieres, 1988; Pietta et al., 1998). В ходе проведённых лабораторных экспериментов было показано, что молодь каменного гольца значительно более устойчива к воздействию продуктов распада хвои и окислительному стрессу, чем молодь мальмы. По всей видимости, устойчивость к токсикозу обеспечена естественным гипертиреоидным состоянием каменного гольца – повышенное содержание трийодтиронина в сравнении с мальмой было отмечено как в эксперименте, так и в природных условиях. Экспериментальные манипуляции с тиреоидным статусом мальмы позволили повысить её устойчивость к токсикозу, подтвердив данное предположение. Тиреоидные гормоны обеспечили интенсификацию метаболизма, в т.ч. повышенную активность антиоксидантных систем гольцов.
Тиреоидные гормоны играют плейотропную роль в развитии фенотипа рыб (Janz, 2000; Shkil et al., 2012; McMenamin et al., 2014; Campinho, 2019; Eales, 2019; Saunders et al., 2019). Высокое содержание тиреоидных гормонов ускоряет развитие (Blanton, Specker, 2007) и обеспечивает появление «мраморной» окраски у лососевых (Sivka et al., 2013; Silva et al., 2017), что также характерно для каменного гольца. По всей видимости, фенотип каменного гольца развился вследствие отбора на гипертиреоидизм при воспроизводстве в токсичной среде – изолированная в среднем течении предковая группа мальмы адаптировалась к распространению елово-лиственничных лесов в конце ледникового периода. Интенсификация метаболизма стала возможной благодаря наличию в бассейне стартового корма для молоди гольца – мелких сеголетки микижи O. mykiss и хариуса Thymallus arcticus, которые расселяются по притокам р. Камчатка в начале лета.
Белый голец и вероятные причины его обособления
Быстрорастущая рыба с серебристой окраской из нижнего течения р. Камчатка, «белый голец», с раннего возраста питается малоротой корюшкой Hypomedus olidus и трёхиглой колюшкой Gasterosteus aculeatus (Савваитова, 1989; Горовая, 2008, Буторина, 2008; наши данные). Адаптация к питанию мелкой рыбой прослеживается в форме тела и строении черепа (удлинённые челюсти, голова и череп).
Как и каменный голец, белый голец является эндемиком бассейна р. Камчатка, подобные формы из других водных систем (в частности, из оз. Кроноцкое) ему не родственны (Салменкова и др., 2005; Животовский и др., 2015). На основе данных о
разнообразии гаплотипов мтДНК предполагается, что обособление белого гольца от мальмы произошло не ранее конца плейстоцена (Олейник и др., 2015, 2019; наши данные). При этом специализация достигла достаточно высокого уровня: белый голец отличается от мальмы по меристическим признакам (Савваитова, Кохменко, 1971; Чебанова, 1974), группам крови (Васильев, Савваитова, 1972), а также по числу ядрышкообразующих районов хромосом (Фролов, 2001). Анализ разнообразия мст локусов показал, что между белым гольцом и мальмой имеется достоверное ограничение генного потока. По своему генетическому разнообразию белый голец близок к мальме, значимых демографических событий в его истории не прослеживается. Вероятно, в эволюционной истории белого гольца (в отличие от каменного) не было выраженного эффекта основателя, и численность популяции постоянно оставалась на сравнительно высоком уровне.
Белые гольцы из основного русла р. Камчатка и оз. Азабачье различаются по размерно-весовым характеристикам и интенсивности паразитарной инвазии, но идентичны по разнообразию мст локусов. Предположительно, группировка оз. Азабачье и его нерестового притока является центральной (максимальное генетическое разнообразие; численность значительно выше, чем в реке). Созревающие рыбы из озера периодически откочёвывают в реку, где встречаются преимущественно крупные особи старших возрастных групп.
В настоящее время изоляция между белым гольцом и мальмой поддерживается за счёт расхождения по срокам и местам нереста. Мальма созревает позже и избегает высоких скоростей течения в местах размножения. Белый голец, напротив, нерестится на участках с высокой скоростью течения. В случаях контакта производителей разных групп ассортативность может достигаться теми же поведенческими механизмами, что в паре O. tshawytscha – O. gorbuscha, где первая агрессивно вытесняет вторую на периферию нерестовых перекатов (Леман, 2003). Тем не менее, анализ генетической структуры показывает наличие гибридов между белым гольцом и мальмой. Вероятно, крупная проходная мальма единично поднимается на нерестилища белого гольца и размножается в непосредственной близости от последнего, или даже вместе с белым гольцом.
Нерестилища белого гольца расположены вне таёжной зоны, в связи с этим механизмы дивергенции этой группы должны отличаться от таковых для каменного гольца. Ещё 5.5-6.5 тыс. лет назад зона обитания белого гольца, вероятно, представляла собой солоноватоводную лагуну (Pinegina et al., 2003; Bourgeois et al., 2006). Известно, что эстуарные экосистемы обладают повышенной – относительно озёр и рек – продуктивностью (Nixon, 1988; Wolanski, Elliott, 2015). В лагунной экосистеме видимо обитали многочисленные популяции мелкой рыбы – колюшек и корюшек (они сохранились до нашего времени). Наличие большого количества рыбы дало возможность
крупной мальме успешно специализироваться на угонной охоте. Обособление белого гольца от мальмы могло протекать по классическому для гольцов сценарию с разделением ресурсов пелагиали и бентали. В среднем голоцене после объединения бассейна началось тектоническое поднятие берега, озёрно-русловая сеть нижнего течения приобрела современный облик, и по реке расселились уже обособившиеся белый голец и мальма.
Мальмоидные гольцы бассейна р. Камчатка – первый подтверждённый пример параллельной адаптивной радиации лососевых рыб в речных экосистемах
Подводя итог, можно заключить, что в бассейне р. Камчатка благодаря его размерам, сложной структуре местообитаний, наличию разных богатых источников корма, а также продолжительной истории существования, сформировалась сложная фенотипически гетерогенная система популяций S. malma complex. Она включает широко распространённую мальму, тяготеющую к бентофагии, а также две рыбоядные группы, которые можно проассоциировать с S. kuznetzovi Taranetz, 1933 (каменный голец) и S. albus Glubokovsky, 1977 (белый голец). Стоит отметить, что обнаруженная изменчивость рыбоядных гольцов не в полной мере соответствует первоописаниям соответствующих таксонов. Однако с учётом того, что анализ типового материала и уточнение диагнозов не проводились, обсуждение таксономических вопросов было вынесено за пределы данной работы. В то же время нельзя не обратить внимание на то, что каменный голец (S. kuznetzovi) репродуктивно изолирован от симпатричной мальмы; эта группа отличается характерным фенотипом и образом жизни; она удовлетворяет критериям биологического вида. Белый голец (предположительно S. albus) не в полной мере удовлетворяют критериям биологического вида. Впрочем, возможность существования т.н. «гантелевидных структур», т.е. сохранения частичного обмена генами между дивергировавшими в ходе адаптивной радиации группами, была показана ранее (Kondrashov, Mina, 1986).
Изученный комплекс является примером того, как в результате адаптивной радиации образовались две специализированные рыбоядные группы. Судя по геоморфологическим и молекулярно-генетическим данным, каменный и белый гольцы произошли независимо, и пути их специализации различались. При кажущемся сходстве пищевых ниш (потребление рыбы), способы освоения ресурсов каменным и белым гольцами различаются, что находит отражение и в специфических адаптивных признаках эндемиков. Подобные примеры, когда параллельно в речных и озёрных системах в результате адаптивной радиации формируются сходные фенотипы, обнаруживаются у усачей из бассейна оз. Тана и рек Эфиопского нагорья (de Graaf et al., 2008; Levin et al., 2019, 2020), расщепобрюхих Schizothoracinae из рек и озёр Непала (Regmi et al., 2021).
ВЫВОДЫ
1) Популяционная система Salvelinus malma complex бассейна р. Камчатка фенотипически гетерогенна и разнообразна по биологическим характеристикам, но не подразделяется по вариабельности митохондриальной ДНК. Эндемичные каменный и белый гольцы являются дериватами мальмы недавнего происхождения.
2) В современных условиях каменный голец, белый голец и мальма – три репродуктивно обособленные друг от друга популяционные группировки. Между белым гольцом и мальмой сохраняется ограниченный генный обмен. Презиготический барьер между группировками поддерживается за счёт расхождения по местам и срокам нереста. Генетические дистанции между мальмой и её дериватами значительно выше, чем между географически удалёнными популяциями мальмы бассейна р. Камчатка.
3) Каменный голец ведёт речной образ жизни, специализируется на питании молодью лососёвых рыб. Белый голец ведёт озёрно-речной образ жизни, специализируется на питании колюшкой и корюшкой. Обе группы рыбоядных гольцов не образуют карликовых самцов и отличаются от бентосоядной мальмы ускоренным соматическим ростом, окраской, особенностями формы тела и головы, строением черепа.
4) Каменный голец, вероятно, специализировался к воспроизводству в зоне хвойных лесов средней части бассейна из небольшой предковой группы. В его обособлении, помимо перехода на питание рыбой, предположительно сыграло роль повышение тиреоидного статуса в ответ на токсификацию среды раннего развития продуктами разложения хвойного опада. Для молоди мальмы среда развития каменного гольца токсична.
5) Белый голец предположительно обособился в озёрно-речной системе нижней части бассейна, характеризующейся высокой продуктивностью. В его демографической истории не прослеживается скачков численности. Крупные производители белого гольца способны занимать нерестилища на потоке, недоступные более мелкой мальме из-за высоких скоростей течения. Степень дивергенции от мальмы у белого гольца ниже, чем у каменного, частота гибридизации с родительской формой у первого существенно выше, чем у второго.