Структура трофических ниш таксоцена коллембол в природных и антропогенных местообитаниях

Глава 1. Обзор литературы
В разделе рассмотрено представление об экологической нише как основе конкурентно-организованного сообщества в природных экосистемах. Описан опыт исследования трофической структуры сообществ почвенных животных. Дан обзор работ, посвящённых изменению изотопных ниш различных видов животных при антропогенных воздействиях. Дана характеристика объекта исследований – коллембол с точки зрения разнообразия их морфологии, биологии и экологии. Проанализирован опыт изучения трофической экологии коллембол методом изотопного анализа.
Глава 2. Материалы и методы
Лабораторный эксперимент: влияние хранения почвенных образцов на трофическую структуру таксоцена.
Для получения необходимой для изотопного анализа навески коллембол одного вида приходится производить поэтапную выгонку большого количества субстрата,
который может храниться несколько недель. Вопрос, влияет ли хранение субстрата с живыми коллемболами на их изотопный состав, важен для адекватной оценки данных, полученных в ходе длительной экстракции материала. Материал был собран на территории Дарвинского государственного заповедника в сосновых лесах (лишайниковом, черничном, сфагновом), подстилка которых сильно различается по влажности и содержанию органического вещества. Для эксперимента были взяты смешанные пробы массой около 5 кг, представляющие собой моховый или лишайниковый покров и подстилку, собранные случайным образом на участке 10х10 м в каждом сосняке. В лаборатории пробы хранили в полиэтиленовых пакетах при комнатной температуре и слабой аэрации, периодически увлажняли. Выгонку коллембол проводили на воронках Тулльгрена через 1 сутки, 1 неделю, 1 месяц, 3 месяца и 6 месяцев после взятия проб. Особей определяли до вида, высушивали в термостате при 50°С в течение двух суток и хранили в пластиковых пробирках для дальнейшего изотопного анализа.
Лабораторный эксперимент: выяснение причин разделения трофических ниш близкородственных видов.
В подстилке смешанного леса с помощью эксгаустера были собраны два вида коллембол Orchesella bifasciata и Orchesella flavescens (Московская обл.). Экспериментально выясняли, сохранятся ли межвидовые различия изотопного состава при содержании на одних и тех же вариантах корма. Оба вида были помещены в отдельные стеклянные бюксы и в течение 49 дней содержались на трёх контрастных по изотопному составу диетах в трёхкратной повторности каждая (водоросли, гречневая крупа и пекарские дрожжи). Субстрат в бюксах представлял собой смесь активированного угля и гипса (CaSO4 *10H2O) в пропорции 1:9 по массе. Сравнивали изотопный состав особей до и после проведения опыта.
Полевые исследования.
Для достижения цели работы были исследованы: еловые леса (черничник, кисличник, зеленчуковый) – наиболее развитые экосистемы в условиях Московской области, суходольные разнотравно-злаковые луга, поддерживаемые ежегодным кошением, пастбища крупного рогатого скота с фрагментарным злаковым и разнотравно-злаковым покровом, а также полуискусственные местообитания – городские газоны и компосты на приусадебных участках. Всего было изучено десять таксоценов. Для исследования были выбраны местообитания, отличающиеся по продолжительности существования и регулярности поступления ресурсов в пространстве и времени. Ельники и луга – местообитания с продолжительным временем существования. Ельники – без внешнего вмешательства и регулярным поступлением ресурса в виде опада, луга – вмешательство в виде ежегодного кошения и регулярное поступление ресурса в виде сезонного отмирания травянистого яруса. Пастбища – локальное разрушение (вытаптывание), регулярный, но очаговый ресурс. Газон – непостоянен во времени: происходит смена грунта, ресурс нерегулярный и локальный.
Отбор почвенных проб проводили в Московской области (биостанция Малинки ИПЭЭ РАН, Звенигородская биостанция МГУ, посёлок Шаховская) и Москве (бульвар ул. Кибальчича, ул. Вавилова). В каждом местообитании отбирали по 5 проб, массой около 5 кг каждая, включающих верхний слой почвы до глубины 10 см.
Для экстракции коллембол из почвы использовали воронки Тулльгрена с поэтапной экстракцией образцов и выгонкой материала в 70% спирт. Сортировку по видам и определение проводили под бинокулярным микроскопом в отраженном свете. Использовали виды, которые оказались достаточно массовыми для изотопного анализа: это либо многочисленные виды мелких и средних размеров, либо немногочисленные, но крупные виды. Для уточнения видовой принадлежности часть особей заключали в микропрепараты. Для определения использовали ключи: Fjellberg, 1998, 2007 и Potapov, 2002. Коллембол, рассортированных по видам, высушивали в термостате при 50оС в течение 2 суток и хранили в пластиковых пробирках для дальнейшего изотопного анализа.
Анализ стабильных изотопов. Все изотопные анализы проводили на масс- спектрометре Thermo-Finnigan Delta V Plus (continuous-flow mode) и элементном анализаторе (Thermo Flash 1112) в Центре коллективного пользования при ИПЭЭ РАН им. А.Н. Северцова. Образцы были проанализированы относительно референтного газа (N2 и CO2), откалиброванного относительно стандартных материалов, предоставленных МАГАТЭ (глутаминовая кислота USGS 40 [δ15N = -4.5; δ13C = – 26.389], глутаминовая кислота USGS 41 [δ15N = +47.6; δ13C = +37.626] и целлюлоза IAEA-CH3 [δ13C = -24.724]). В качестве рабочего лабораторного стандарта использовали казеин. Образцы рабочего стандарта анализировали после каждой 8-10- й пробы. Стандартное отклонение величин δ15N и δ13C стандартных материалов (n = 6- 8) было в пределах <0.25‰ и <0.15%, соответственно. Совместно с определением изотопного состава, во всех пробах было определено общее содержание углерода и азота (%N, %C) (Семенина, 2010). Минимальная навеска для проведения анализа составляла 20 мкг. Статистическая обработка результатов. Основные расчеты были выполнены в программах Microosoft Office Exel 2007, STATISTICA 6.0, и R (пакет SIAR). Для сравнения средних величин использовали Евклидово расстояние в программе PAST 2.17 (ANOSIM), за уровень статистической значимости принято p<0.05. Описание изотопной трофической ниши. 1. Степень перекрывания ниш видов (R) по величинам δ15N и δ13С оценивали с помощью непараметрического анализа ANOSIM (Analysis of similarity), который сравнивает сходство индивидуальных величин δ между видами и внутри видов (Clarke, 1993). Получаемый параметр R может варьировать от -1, когда межвидовая вариабельность меньше внутривидовой, и виды не различаются по изотопному составу, до +1, когда межвидовая вариабельность значительно больше внутривидовой, т.е. виды различаются между собой. Анализ проведен в программе PAST 2.17. 2. Степень варьирования значений изотопного состава каждого вида – среднее квадратичное отклонение (SD). 3. Ширина трофической ниши отдельных видов: ширина ниши по δ15N – разница между максимальной и минимальной величиной δ15N; ширина ниши по δ13С – разница между максимальной и минимальной величиной δ13С для каждого вида. 4. Диапазон осваиваемых таксоценом ресурсов (ширина ниши таксоцена): разница между максимальной и минимальной величиной δ15N и максимальной и минимальной величиной δ13С всего таксоцена. 5. Число трофических уровней (NТУ) в конкретном таксоцене, рассчитывали путем деления разницы между максимальной и минимальной величиной δ15N в телах коллембол на 3 – среднюю эмпирически найденную разницу величин δ15N на соседних трофических уровнях (Vander Zanden, Rasmussen, 2001; Post, 2002; Caut et al., 2009). Для корректного сравнения структуры изотопных ниш в различных таксоценах данные изотопного состава видов были нормированы на среднее значение изотопного состава коллембол в каждом таксоцене. Полученные данные масштабировали от 0 до 1, что соответствовало минимальным и максимальным значениям δ15N и δ13C, измеренных образцов в каждом сообществе (Cucherouss et Villéger, 2015). В общей сложности таксоцены коллембол были изучены на 16 пробных площадях в 13 типах местообитаний четырех географических районов: Московская область и Москва (ельники кисличный, черничный и зеленчуковый, разнотравно- злаковые косимые луга, пастбища, газоны, компосты); Вологодская обл., Дарвинский заповедник (сосняки лишайниковый, черничный и сфагновый); Калужская область, Окский заповедник (березняк) и Приморский край, Уссурийский заповедник (кедрово- широколиственный лес). Всего для изучения таксоценов было отобрано 78 смешанных проб, массой около 5 кг каждая. Было проведено 708 изотопных анализов. Изотопный состав углерода и азота получен для 32 видов коллембол из 9 семейств. Глава 3. Влияние хранения почвенных образцов на изотопный состав коллембол Применение изотопного анализа для исследования трофической структуры таксоценов мелких почвенных животных, включая коллембол, требует сбора большого количества особей. Эффективный метод сбора почвенных животных – эклекторная экстракция, основанная на активном выходе микроартропод из порций подсыхающего субстрата в течение нескольких суток. Материал по коллемболам разных видов удобно получать с помощью поэтапной экстракции, постепенно накапливая их до необходимой для изотопного анализа навески. При этом весь объём почвенной пробы последовательно проходит процедуру выгонки в течение нескольких недель. В литературе нет данных, как длительное хранение почвенных проб может повлиять на изотопный состав коллембол и могут ли эти изменения (при наличии) повлиять на оценку трофической структуры таксоцена. Для выяснения этого вопроса выбраны различные по влажности местообитания сосняков. Результаты показали, что в подстилке всех типов леса (лишайникового, черничного и сфагнового сосняков), несмотря на небольшие изменения изотопного состава конкретных видов (в пределах 1,5‰ в течение первого месяца), они незначительно поменяли свою позицию относительно друг друга, и общая картина разделения изотопных ниш не нарушилась даже после хранения образцов субстрата в течение трех месяцев (рис. 1). Рис. 1 Изменение изотопного состава трех видов коллембол (среднее ± стандартное отклонение, n = 2-6) в зависимости от сроков хранения образцов подстилки из лишайникового сосняка. Цифрами обозначено время хранения образцов в сутках. L. lignorum – Lepidocyrtus lignorum, O. bifasciata – Orchesella bifasciata, N. muscorum – Neanura muscorum. Таким образом, даже длительное хранение образцов субстрата не вносит существенной погрешности при оценке трофической структуры таксоцена с помощью изотопного анализа. Глава 4. Трофические ниши близких видов Разделение трофических ниш близких видов коллембол – один из наиболее ярких феноменов, открытых с помощью изотопного анализа (Chahartaghi et al. 2005; Ванявина, 2012). Однако данные пока отрывочны и требуют подтверждения, что разделение изотопных ниш имеет под собой трофические причины. Чтобы подтвердить это наблюдение, мы провели исследование в природе, взяв данные о совместно обитающих видах одного рода. В лесных местообитаниях виды рода Folsomia достоверно различались как по величине δ15N, так и по величине δ13С. Аналогичные результаты были получены для видов рода Orchesella. Однако для видов рода Entomobrya в лесных местообитаниях достоверной разница оказалась только по содержанию 15N так же как и для видов рода Lepidocyrtus на пастбище (ANOSIM, p<0,05) (рис. 2). Изучение разделения трофических ниш близкородственных видов продолжили в условиях лабораторного эксперимента. Выясняли сохранится ли разделение трофических ниш при культивировании видов одного рода на одинаковом ресурсе. Разделение трофических ниш у близкородственных видов может быть связано не с потреблением разных ресурсов, но с особенностями усвоения одного ресурса, т.е. физиологическими причинами. Однако в лабораторных условиях два вида рода Orchesella (O. bifasciata и O. flavescens), которые в природе имеют различающиеся изотопные ниши (R=0,9) (см. рис. 3), имели сходный изотопный состав по углероду, который зависел только от изотопного состава корма. Трофические ниши двух видов при культивировании на одинаковых пищевых ресурсах были сходными: на дрожжах R= (-0,03); на гречневой крупе – 0,3; на водорослях – (-0,2). Таким образом, причина разделения трофических ниш близкородственных видов, по-видимому, связана с использованием ими разных пищевых ресурсов. Рис. 3 Значения изотопного состава коллембол рода Orchesella, нормированные на пищевой субстрат. Жёлтый цвет – Orchesella bifasciata; красный цвет – Orchesella flavescens. Форма фигуры соответствует определённому субстрату. На дрожжах, на водорослях, на гречневой крупе – лабораторные данные; лесная подстилка – данные из природного местообитания. Глава 5. Структура трофических ниш таксоценов коллембол природных и слабонарушенных местообитаний Таксоцены ельников. В умеренном поясе коллемболы наиболее многочисленны и разнообразны в хвойных лесах (обзор Petersen, Luxton, 1982, Potapov et al., 2020), а на территории Восточной Европы – в ельниках (Чернов и др., 2010). Число совместно обитающих в лесной подстилке видов достигает здесь полусотни, общая численность – нескольких десятков тысяч экземпляров на 1 квадратный метр (Кузнецова, 2007). Мы предположили, что именно в еловых лесах формируются наиболее развитые конкурентно организованные таксоцены коллембол, основанные на разделении видами ресурсов. Если это предположение верно, трофические ниши видов будут лишь в малой степени пересекаться. В изученных нами ельниках преобладали Parisotoma notabilis, Isotomiella minor, Lepidocyrtus lignorum и ряд других видов. Заметный вклад в биомассу коллембол вносили крупные виды родов Pogonognathellus и Orchesella. Изотопный состав был определён у 19 видов ногохвосток, вносящих наибольший вклад в численность или биомассу коллембол, обитающих в ельниках. Для таксоценов в целом диапазон величин δ15N был от 6‰ (кисличник) до 9‰ (зеленчуковый), что позволяет предположить наличие двух и трех трофических уровней, соответственно. Изотопные ниши были выяснены для представителей всех четырёх трофических гильдий, свойственных лесным экосистемам: (1) эпигейные микробофаги/фикофаги – Entomobrya corticalis, Entomobrya nivalis, Orchesella bifasciata, Orchesella flavescens, Pogonognathellus longicornis, Pogonognathellus flavescens; (2) подстилочные микробофаги – Lepidocyrtus lignorum, Parisotoma notabilis, Isotomiella minor, Desora hiemalis; (3) почвенные микробофаги – Pseudosinella alba, Protaphorura armata, Oligaphorura absoloni; (4) подстилочные хищники/некрофаги – Neanura muscorum (рис. 4). Однако есть данные о питании Neanura muscorum миксомицетами, по крайней мере в лабораторных условиях (Hoskins et al. 2015). Важно отметить, что для каждого конкретного вида диапазон величин δ15N ни в одном случае не превышал 3‰, т.е. не выходил за пределы ресурсов одного трофического уровня (рис. 4). По литературным данным диапазон значений δ13С почвенных животных лесных местообитаний в среднем составляет 5,4‰ (Korobushkin et al., 2014). В нашем исследовании диапазон значений изотопного состава углерода всего таксоцена был в каждом из трех изученных лесов широким: 6,5 и 6,6‰. Виды, относящиеся к одному трофическому уровню, в большинстве случаев различались по изотопному составу углерода. Это означает, что виды осваивали разные ресурсы в пределах одного трофического уровня. Значение параметра R (ANOSIM) составило 0,8 и 0,9, что отражает четкое разделение изотопных ниш в таксоценах коллембол всех изученных лесов. Рис. 4. Изотопный состав коллембол ельников, нормированный на среднее значение всего таксоцена. Каждая точка – это один вид, в качестве меры вариации показаны стандартные отклонения. Виды: 1 - Neanura muscorum, 2 - Oligaphorura absoloni, 3 - Entomobrya corticalis, 4 - Lepidocyrtus lignorum, 5 - Isotomiella minor, 6 - Parisotoma notabilis, 7 - Orchesella bifasciata, 8 - Pogonognathellus longicornis, 9 - Pogonognathellus flavescens, 10 - Pseudosinella alba, 11 - Protaphorura armata, 12 - Entomobrya nivalis, 13 - Desoria hiemalis, 14 - Orchesella flavescens. Таким образом, предположение о наличии четко выраженной структуры трофических ниш в таксоценах коллембол ельников подтвердилось. Известно, что для этих таксоценов характерна стабильная многолетняя динамика, которая проявляется в постоянстве набора доминирующих видов (Кузнецова, 2007). Можно предположить, что стабильность видовой структуры и четкое разделение ниш – это взаимообусловленные характеристики таксоцена. Таксоцены лугов. Луговые местообитания в лесной зоне поддерживаются хозяйственной деятельностью человека, в основном кошением. В таких местообитаниях видовое разнообразие ногохвосток почти также велико, как и в лесах, но общая численность ниже (Кузнецова, 2007). Лесные виды коллембол на лугах обычно немногочисленны, появляются формы, приуроченные к открытым пространствам, а преобладают в основном эврибионтные виды. Можно предположить, что кошение лугов как регулярное, хотя и слабое, нарушение экосистемы отражается на таксоцене коллембол, и трофические ниши видов в этом случае должны перекрываться сильнее, чем в лесу. В почве изученных нами лугов преобладали эврибионтные виды коллембол: Lepidocyrtus lignorum, Parisotoma notabilis, Protaphorura armata, Folsomia quadrioculata. Всего изотопный состав был определена у 13 массовых видов. Результаты анализа показали, что диапазон значений изотопного состава коллембол (6 и 7‰) охватывает два трофических уровня (рис. 5). Как и в лесных местообитаниях, на лугах были исследованы представители всех четырёх трофических гильдий ногохвосток: эпигейные микробофаги/фикофаги – Pogonognathellus flavescens, Dicyrtomina flavosignata, Isotoma viridis; подстилочные микробофаги – Lepidocyrtus lignorum, Parisotoma notabilis, Folsomia quadrioculata; почвенный микробофаг Protaphorura armata и гильдия хищники/некрофаги была представлена одним подстилочным видом – Neanura muscorum. Диапазон значений δ13С в телах коллембол лугов был меньше, чем в ельниках (2,5‰ и 5,6‰), что может отражать более узкий спектр ресурсов, доступных для коллембол на лугу. Тем не менее, высокое значение индекса R=0,9 (ANOSIM) как и в лесах, предполагает наличие чётко выраженной трофической структуры в таксоценах коллембол. Таким образом, предположение о большей степени перекрывания ниш на лугах, по сравнению с лесами, не подтвердилось. Рис. 5. Изотопный состав коллембол лугов, нормированный на среднее значение всего таксоцена. Обозначения как на рис. 4. Виды: 1 - Neanura muscorum, 2 - Protaphorura armata, 3 - Parisotoma notabilis, 4 - Lepidocyrtus lignorum, 5 -Isotoma viridis , 6 - Dicyrtomina flavosignata, 7 - Folsomia quadrioculata, 8 - Pogonognathellus flavescens. Глава 6. Структура трофических ниш таксоценов коллембол антропогенных местообитаний Таксоцены пастбищ. На пастбищах обитает небольшое число видов коллембол, но их плотность может достигать очень высоких значений (Стебаева, 1970). Таксоцены весьма специфичны, преобладают компостно-навозные и рудеральные виды, встречаются эврибионтные и луговые формы. Именно в этих экосистемах нередки инвазионные виды коллембол. Для видовой структуры характерно явление сверхдоминирования (Кузнецова 2009). Можно ожидать, что в таких местообитаниях трофические ниши массовых видов будут заметно перекрываться, поскольку большинство коллембол использует один и тот же специфичный ресурс – коровий навоз. На исследованных нами пастбищах преобладали: на одном рудеральный вид Isotoma anglicana, на другом – инвазионный компостный вид Parisotoma trichaetosa (90% от общей численности). Изотопный состав был получен для 10 видов ногохвосток. Таксоцен осваивал два трофических уровня, как и на лугах, поскольку диапазон значений изотопного состава азота на разных пастбищах был около 6 и 7‰ (рис. 6). Существенное различие в том, что эти уровни не были связаны, как на лугах, с дифференцировкой трофических ниш разных видов. Рис. 6. Изотопный состав коллембол пастбищ, нормированный на среднее значение всего таксоцена. Обозначения как на рис. 4. Виды: 1 - Pseudosinella alba, 2 - Lepidocyrtus cyaneus, 3 - Parisotoma notabilis, 4 - Lepidocyrtus lignorum, 5 - Isotoma anglicana, 6 - Protaphorura armata, 7 – Parisotoma trichaetosa, 8 - Isotoma sp., 9 - Isotomurus sp., 10 - Sminthurinus sp. Общий диапазон величин δ13С таксоцена коллембол на пастбищах составил 2,4 и 3,6‰. По содержанию тяжёлых изотопов углерода и азота большинство видов достоверно не отличались друг о друга (R=0,37 и 0,32, ANOSIM). Таким образом, нишевая структура таксоценов коллембол на пастбищах была выражена слабо, что подтвердило нашу гипотезу. Таксоцены газонов. Общая численность коллембол на городских газонах обычно невелика – несколько тысяч экземпляров на 1 квадратный метр, но в локальных скоплениях органических остатков может быть высокой (Кузнецова, 2009). На газонах обитает большое число видов, хотя одновременно на конкретном участке их обычно около десятка или немногим более. Встречаются виды всех экологических групп, но более обычны эврибионтные, луговые, рудеральные и компостно-навозные виды. Нередки инвазионные виды ногохвосток и виды из более южных природных зон (Крестьянинова, Кузнецова, 1996). В целом, на городских газонах, в условиях гетерогенности ресурсов и разнообразия внешних воздействий, можно ожидать слабую выраженность трофической структуры населения коллембол. На изученных нами газонах массовыми были Isotoma anglicana, Sphaeridia pumilis, Ceratophysella denticulata и Protaphorura sp. Всего изотопный состав был определён у 11 видов. На газоне ул. Кибальчича диапазон значений изотопного состава азота у коллембол (от 8,1 до -4,9‰) предполагает освоение таксоценом четырёх трофических уровней (рис. 7). Рис. 7. Изотопный состав коллембол газонов, нормированный на среднее значение всего таксоцена. Обозначения как на рис. 4. Виды: 1 - Hypogastrura assimilis, 2 - Ceratophysella denticulata, 3 - Sphaeridia pumilis, 4 - Parisotoma notabilis, 5 - Protaphorura sp., 6 - Isotoma anglicana, 7 - Sminthurinus elegans, 8 - Pseudosinella alba, 9 - Lepidocyrtus lignorum, 10 - Orchesella cincta. Величина δ15N у ряда видов, особенно Sphaeridia pumilis и Hypogastrura assimilis, варьирует более чем на 9‰ (диапазон 9,6 и 10,7‰ соответственно), что предполагает использование каждым из них ресурсов трех трофических уровней. Диапазон значений δ13С (от 0,9 до -1,1‰), напротив, был небольшим (2‰), т.е. таксоцен, скорее всего, осваивает ограниченный спектр базовых источников энергии. Структура трофических ниш таксоцена коллембол выражена слабо (R=0,15, ANOSIM). Данные по газону на ул. Вавилова, напротив, показали узкий диапазон значений как по δ15N для всех проанализированных видов (5,2-6,6‰), так и по δ13С (1‰) (рис. 7). Виды почти не отличались по изотопному составу между собой (R=0,14, ANOSIM). Несмотря на различия в диапазоне величин δ15N, структура трофических ниш таксоценов коллембол на газонах имела общие черты, такие как широкое перекрывание ниш большинства видов. Более того, ресурсы разных трофических уровней осваивали одни и те же виды (сходные значения δ13С), что не было свойственно таксоценам природных местообитаний. Данные по компостам показали обогащение тел коллембол δ15N от 4,5 до 20,0‰. Разница в 15,5‰ соответствует примерно 5 трофическим уровням. Не обнаружено ни одного вида, который использовал бы ресурсы только одного трофического уровня. Таким образом, широкая дисперсия содержания тяжелых изотопов в телах коллембол компостов может рассматриваться как свидетельство неопределенности трофических ниш в этом очаговом островном и достаточно гетерогенном местообитании. Изменение вариабельности ширины трофической ниши отдельных видов в природных и антропогенных местообитаниях. В нашем материале изменение ширины трофической ниши (SD) было прослежено у Parisotoma notabilis и Lepidocyrtus lignorum. Данные виды, часто являющиеся доминантами среди ногохвосток в широком наборе природных и антропогенных местообитаний, отнесены к группе эврибионтных видов со средней толерантностью к нарушениям (Kuznetsova, 2002). Вариабельность величин δ13С этих видов в ряду местообитаний не была статистически значимой, в то время как величина δ15N положительно коррелировала с нарушенностью местообитания у Parisotoma notabilis и показала тот же, но лишь близкий к достоверному, тренд у Lepidocyrtus lignorum (рис. 8). Рост вариабельности δ15N показывает расширение изотопной ниши этих видов на пастбищах и городских газонах. Рис. 8 Среднее стандартное отклонение величин δ15N и δ13С отдельных видов в природных и антропогенных местообитаниях. (n = 3). Заключение Изучение трофических ниш коллембол в ряде местообитаний показало наличие двух типов таксоценов: 1) лесов и лугов, где ниши коллембол хорошо дифференцированы и 2) пастбищ и газонов с неопределённой структурой трофических ниш. В первом случае изотопные ниши видов компактны и мало перекрываются между собой. Во втором случае, наоборот, изотопные ниши многих видов имеют широкий диапазон значений изотопного состава и перекрываются между разными видами (рис. 8). В антропогенных местообитаниях нишевое пространство таксоцена сокращалось по сравнению с природными. Эти изменения были связаны с уменьшением диапазона значений δ13С (леса – 6,5 и 6,6; луга – 5,6 и 2,5; пастбища – 3,6 и 2,4; газоны – 2 и 1). Для δ15N эта тенденция не была обнаружена. Сужение трофической ниши таксоценов коллембол в антропогенных местообитаниях (пастбища, городские газоны), по сравнению с природными лесами, по изотопному составу углерода означает отсутствие ряда ресурсов, связанных, по- видимому, с различными горизонтами лесной подстилки. Пространство ниши по азоту в таксоценах ногохвосток антропогенных местообитаний может сохраняться таким же большим, как и в природных. Рис. 9. Масштабированные значения величин δ13С и δ15N в телах коллембол изученных таксоценов. Значения изотопного состава были масштабированы от 0 до 1 отдельно внутри каждого таксоцена для иллюстрации различий трофической структуры безотносительно абсолютного положения ниш. Маленькие точки – отдельные пробы; большие круги – центроиды для видов; пробы одного вида соединены линиями с соответствующими центроидами. Стандартные эллипсы – ограничивают область 95% доверительного интервала, показаны для видов с тремя и более повторностями. Цвета обозначают типы местообитаний: еловый лес (темно-зеленый), луг (светло-зеленый), пастбище (оранжевый) и городской газон (красный). Развитая структура трофических ниш указывает на конкурентно организованные сообщества, поддерживаемые разделением ресурсов (Mac Arthur, Levins, 1967; Violle et al., 2011). Показано, что такие сообщества формируются и у ряда групп почвенных животных, включая коллембол в естественных местообитаниях (Schneider et al, 2004; Chahartaghi et al., 2005, Pollierer et al., 2009, Potapov et al., 2016). Наши данные подтвердили эти результаты для серии лесных и луговых экосистем. Коллемболы известны как группа, сохраняющая достаточно высокие показатели численности в нарушенных местообитаниях. Однако было неясно, сохраняется ли в таких условиях разделение ниш. На пастбищах и газонах нами обнаружено явное увеличение вариабельности внутривидового изотопного состава, что свидетельствует о высокой трофической гибкости коллембол и сильном перекрывании трофических ниш между видами. Открытым остается вопрос, насколько общий характер носит тенденция перехода от развитой к слабовыраженной структуре трофических ниш, поскольку другие исследования не рассматривали подобные изменения при антропогенном нарушении почвенных таксоценов. Слабо выраженная структура трофических ниш обычно возникает, когда основным формирующими сообщество факторами являются т.н. «фильтры внешней среды». При этом сообщества собираются из видов с аналогичными признаками. В случае антропогенных местообитаний такие виды обычно являются r-стратегами и инвазионными видами с широкой трофической нишей. Инвазионные, компостные и рудеральные виды коллембол часто встречаются в нарушенных местообитаниях, где они могут достигать высоких численностей. Высокая локальная плотность популяций и уменьшение межвидовой конкуренции приводит к усилению внутривидовой конкуренции и к более высокой индивидуальной специализации внутри вида, т.е. расширению его трофической ниши (Van Valen, 1965; Stakin, 1980; Araújo et al, 2011). Наши результаты показали, что не все антропогенные воздействия на экосистемы отражаются на структуре трофических ниш коллембол. Например, эта структура хорошо развита в луговых таксоценах и поддерживается, несмотря на сенокос. В пастбищных таксоценах слабо выраженная структура трофических ниш коллембол, вероятно, связана с присутствием крупного рогатого скота. Разлагающийся навоз может быть использован большинством видов в таксоцене. Поскольку распределение этого ресурса случайно в пространстве и времени, состав таксоцена на локальных участках пастбища непредсказуем и часто доминирует один вид. Эта ситуация временного доминирования была описана как феномен компенсации плотности (Mac Arthur et al., 1972; Чернов, 2005), создающий условия, в которых межвидовая конкуренция уменьшается, а внутривидовая конкуренция возрастает. Изученные городские газоны представляют собой фрагментированные местообитания, где происходит периодическое обновление грунта и скашивание травы. Они подвергаются воздействию различными загрязнителями и органическими отходами. Распределение пищевых ресурсов и загрязняющих веществ в городской среде является весьма неоднородным, что способствует выживанию видов, способных быстро размножаться в локально благоприятных условиях. Ситуация напоминает таковую на пастбищах и может объяснить низкую трофическую специализацию. Как эвтрофикация, так и ограничение ресурсов могут усиливаться при антропогенном нарушении естественных местообитаний, что приводит к перекрыванию ниш. При этом виды в условиях отсутствия стабильной среды должны быстро осваивать любой появившийся локальный ресурс и, таким образом, не могут проявлять специализацию. Таким образом, отрицательное влияние антропогенного воздействия на функции экосистемы может быть в общем виде объяснено снижением трофической специализации видов. Выводы 1. Кратковременное (в пределах одного месяца) хранение образцов лесной подстилки незначительно влияет на изотопный состав коллембол, при этом относительное положение разных видов коллембол (т.е. структура «изотопных» трофических ниш) в таксоцене сохраняется. 2. Трофические ниши совместно обитающих видов одного рода различаются по трофическому уровню (что отражается в разнице средних величин δ15N), по набору осваиваемых ресурсов (что отражается в средних величинах δ13С), либо по обоим показателям. 3. Экспериментально показано отсутствие разделения трофических ниш близких видов при их культивировании на одинаковых пищевых ресурсах. 4. Трофические ниши отдельных видов коллембол в природных (леса) и слабонарушенных (луга) местообитаниях компактны и хорошо обособлены. В антропогенных местообитаниях (пастбищах, городских газонах) ниши широкие и слабо обособлены у разных видов. 5. Трофическая ниша эвритопных видов (Parisotoma notabilis и Lepidocyrtus lignorum) увеличивается на пастбищах и городских газонах.