Полиморфизм генов CLE, регулирующих развитие симбиотических клубеньков у люцерны Medicago truncatula

Цель работы – изучение полиморфизма генов CLE, регулирующих развитие клубеньков у M. truncatula.
Объем магистерской диссертации составляет 63 страницы, на которых 27 рисунков и 4 таблицы. Магистерская диссертация состоит из введения, трех глав, заключения, списка использованной литературы и благодарностей.
В качестве объектов исследования были использованы 2 линии бобового растения M. truncatula – A17 и R108. Гены MtCLE12, MtCLE13, MtCLE34 и MtCLE35 были выбраны для исследований полиморфизма генов (SNP). Были обнаружены существующие SNP, из которых в гене MtCLE13 – только синонимичные замены, у генов MtCLE12, MtCLE34 и MtCLE35 – синонимичные и несинонимичные замены. Было показано, что сверхэкспрессия гена MtCLE34 не подавляет клубенькообразование и, во-видимому, не является участником системы Autoregulation Of Nodulation (AON).

Таким образом, в настоящей работе проводилось изучение полиморфизма Medicago truncatula по генам, кодирующим пептиды CLE – охарактеризованные и потенциальные участники авторегуляции клубенькообразования. В качестве объектов исследования были использованы 2 линии бобового растения M. truncatula – A17 и R108. Для исследования полиморфизма были выбраны следующие гены: гомологи MtCLE12 и MtCLE13 – функционально характеризованные гены, для которых ранее было показано участие в AON; MtCLE35, функция в клубенькообразовании для которого была показана совсем недавно и ген MtCLE34, – роль которого в клубенькообразовании оставалась неизученной. Гены MtCLE12 и MtCLE13 расположены рядом на хромосоме 4, тогда как гены MtCLE34 и MtCLE35 занимают соседние позиции на хромосоме 2. При этом расположенные рядом пары генов CLE демонстрируют схожий паттерн экспрессии: экспрессия генов MtCLE12 и MtCLE13 активируется при инокуляции ризобиями и в целом специфична для клубеньков, тогда как расположенные рядом гены MtCLE34 и MtCLE35 активируются при клубенькообразовании, при действии нитрата, а также их экспрессия наблюдается в корневой системе неинокулированных растений. Характер экспрессии генов MtCLE34 и MtCLE35 позволяет предположить, что их роль в растениях может быть более широкой и может не ограничиваться регуляцией клубенькообразования.
В результате проведенного поиска вариабельных позиций в последовательностях генов CLE у линий M. truncatula, доступных в базе данных HapMap, были обнаружены существующие SNP, из которых в гене MtCLE13 – только две синонимичные замены, что может свидетельствовать о консервативности этого гена и значимости его функций для жизни растения, а также о возможном существовании направленного отбора в эволюции. У генов MtCLE12, MtCLE34 и MtCLE35 – синонимичные и несинонимичные замены. При этом в гене MtCLE35 было выявлено наибольшее количество SNP и значения D-критерия для него составляет -0,35, самое приближенное к нулю значение, по сравнению с остальными генами, а также 2 несинонимичных на 3 синонимичные замены. Среди проанализированных «клубеньковых» генов люцерны, ген MtCLE35 по всем показателям более вариабельный по сравнению с другими изученными генами CLE.
Выявление стоп-кодона в гене MtCLE34 у лабораторной линии A17, а также у трех других линий из 262 линий, данные o SNP для которых представлены в базе HapMap, свидетельствует в пользу того, что функция этого гена не является жизненно важной для растений. Проведенная трансформация линии A17 растения M. truncatula с целью оценки эффекта сверхэкспрессии функционального гена MtCLE34, полученного от линии R108, на клубенькообразование показала, что сверхэкспрессия гена MtCLE34 не оказывает эффекта на количество образующихся клубеньков, что отличает этот ген от родственных ему «клубеньковых» генов MtCLE13, MtCLE12 и MtCLE35 – ингибиторов клубенькообразования. Таким образом, пептид MtCLE34, во-видимому, не является участником AON. Представляет особый интерес осуществить с помощью экспериментальных подходов поиск возможных причин того, почему в ходе эволюции этот близкий гомолог индуцируемых нитратом генов CLE сои утратил способность подавлять развитие симбиотических клубеньков у люцерны.

Выводы
Занимающие соседние позиции на хромосомах пары проанализированных генов CLE люцерны Medicago truncatula демонстрируют схожий паттерн экспрессии: экспрессия генов MtCLE12 и MtCLE13, расположенных рядом на хромосоме № 2, является специфичной для инокулированных ризобиями корней и симбиотических клубеньков, тогда как экспрессия расположенных рядом на хромосоме № 4 генов MtCLE34 и MtCLE35 наблюдается в клубеньках, в корневой системе растений в отсутствие ризобий, а также активируется при обработке нитратом.
Среди генов MtCLE12, MtCLE13, MtCLE34, MtCLE35, наиболее вариабельным по всем проанализированным критериям является ген MtCLE35.
В гене MtCLE34 у четырех из 262 линий люцерны из коллекции HapMap, в том числе у широко используемой лабораторной линии A17, присутствует стоп-кодон, наличие которого должно приводить к синтезу нефункционального белкового продукта.
Сверхэкспрессия функциональной копии гена MtCLE34, полученной от линии R108, не содержащей стоп-кодона, не оказывает эффекта на численность образующихся симбиотических клубеньков.

Белозерова М.Ю., Ткаченко А.А., Додуева И.Е., Жуков В.А. Анализ полиморфизма генов, кодирующих CLE-пептиды и их рецепторы, у гороха посевного (Pisum sativum L.). Школа-конференция молодых ученых «Молекулярно-генетические и клеточные аспекты растительно-микробных взаимодействий»: материалы. Санкт-Петербург-Пушкин. 1-3 декабря 2017. С. 11-12.
Ганчева М. С., Маловичко Ю. В., Полюшкевич Л. О., Додуева И. Е., Лутова Л. А. Пептидные гормоны растений. Журнал «Физиология растений». 2019. С. 83-103.
Лебедева М. А., Яшенкова Я. С., Додуева И. Е., Лутова Л. А. Молекулярный диалог корня и побега с участием регуляторных пептидов и его роль в системном контроле развития растений. Журнал «ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ». 2020. 67(6). С. 1–21. doi:10.31857/S0015330320060111
Лутова Л. А., Додуева И. Е., Лебедева М. А., Творогова В. Е. Транскрипционные факторы в генетике развития и эволюции высших растений. Журнал «ГЕНЕТИКА». 2015. 51(5). С. 539-557. doi:10.7868/S001667581503008X
Adhikari L., Lindstrom O. M., Markham J., Missaoui A. M. Dissecting Key Adaptation Traits in the Polyploid Perennial Medicago sativa Using GBS-SNP Mapping. Frontiers in Plant Science. 2018. 9. P. 934. doi:10.3389/fpls.2018.00934 
Araya T., Miyamoto M., Wibowo J., Suzuki A., Kojima S., Tsuchiya Y.N., … Takahashi H. CLE-CLAVATA1 peptide-receptor signaling module regulates the expansion of plant root systems in a nitrogen-dependent manner. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2014. 111(5). P. 2029–2034. doi:10.1073/pnas.1319953111
Balakrishnan C.N., Edwards S.V. Nucleotide Variation, Linkage Disequilibrium and Founder-Facilitated Speciation in Wild Populations of the Zebra Finch (Taeniopygia guttata). Genetics. 2008. 181(2). P. 645–660. doi:10.1534/genetics.108.094250
Betsuyaku S., Sawa S., Yamada M. The Function of the CLE Peptides in Plant Development and Plant-Microbe Interactions. The Arabidopsis Book. 2011. 9. e0149. doi:10.1199/tab.0149
Bonhomme M., Fariello M. I., Navier H., Hajri A., Badis Y., Miteul H., … Pilet-Nayel, M.-L. A local score approach improves GWAS resolution and detects minor QTL: application to Medicago truncatula quantitative disease resistance to multiple Aphanomyces euteiches isolates. Heredity. 2019. 123(4). P. 517-531. doi:10.1038/s41437-019-0235-x
Boschiero C., Dai X., Lundquist PK., Roy S., de Bang T., Zhang S., Zhuang Z., Torres-Jerez I., Udvardi MK., Scheible WR., Zhao PX. MtSSPdb: the Medicago truncatula Small Secreted Peptide Database. Plant Physiol. 2020. 183(1). P. 399-413. doi:10.1104/pp.19.01088
Bradbury P.J., Zhang Z., Kroon D.E., Casstevens T.M., Ramdoss Y., Buckler E.S. TASSEL: Software for association mapping of complex traits in diverse samples. Bioinformatics. 2007. 23(19). P. 2633-2635. doi:10.1093/bioinformatics/btm308
Chen S., Lang P., Chronis D., Zhang S., De Jong W.S., Mitchum M.G., Wang X. In planta processing and glycosylation of a nematode CLAVATA3/ENDOSPERM SURROUNDING REGION-like effector and its interaction with a host CLAVATA2-like receptor to promote parasitism. Plant Physiol. 2015. P. 262-72. doi:10.1104/pp.114.251637
Curtin S.J., Xiong Y., Michno J.-M., Campbell B.W., Stec A.O., Čermák T., … Stupar R.M. CRISPR/Cas9 and TALENs generate heritable mutations for genes involved in small RNA processing of Glycine max and Medicago truncatula. Plant Biotechnology Journal. 2017. 16(6). P. 1125–1137. doi:10.1111/pbi.12857 
de Bang T.C., Lay K.S., Scheible W.-R., Takahashi H. Small peptide signaling pathways modulating macronutrient utilization in plants. Current Opinion in Plant Biology. 2017. 39. P. 31–39. doi:10.1016/j.pbi.2017.05.005
Delph L.F., Kelly J.K. On the importance of balancing selection in plants. New Phytologist. 2013. 201(1). P. 45–56. doi:10.1111/nph.12441
DiGennaro P., Grienenberger E., Dao T.Q., Jun J.H., Fletcher J.C. Peptide signaling molecules CLE5 and CLE6 affect Arabidopsis leaf shape downstream of leaf patterning transcription factors and auxin. Plant Direct. 2018. 2(12). e00103. doi:10.1002/pld3.103
Dong W., Wang Y., Takahashi H. CLE-CLAVATA1 Signaling Pathway Modulates Lateral Root Development under Sulfur Deficiency. Plants. 2019. 8(4). P. 103. doi:10.3390/plants8040103
Doo M., Kim Y. Obesity: Interactions of Genome and Nutrients Intake. Preventive Nutrition and Food Science. 2015. 20(1). P. 1–7. doi:10.3746/pnf.2015.20.1.1
Dybowski R., Restif O., Price D.J., Mastroeni P. Inferring within-host bottleneck size: A Bayesian approach. Journal of Theoretical Biology. 2017. 435. P. 218–228. doi:10.1016/j.jtbi.2017.09.011
Endo S., Betsuyaku S., Fukuda H. Endogenous peptide ligand–receptor systems for diverse signaling networks in plants. Curr. Opin. Plant Biol. 2014. 21. P. 140–146. doi:10.1016/j.pbi.2014.07.011
Fahraeus G. The infection of clover root hairs by nodule bacteria studied by a simple glass slide technique. J. Gen. Microbiol. 1957. 16. P. 374–381. doi:10.1099/00221287-16-2-374
Fay J.C., Wu C.I. Hitchhiking under positive Darwinian selection. Genetics. 2000. 155(3). P. 1405-1413.
Ferguson B.J., Mens C., Hastwell A.H., Zhang M., Su H., Jones C.H., … Gresshoff P.M. Legume nodulation: The host controls the party. Plant, Cell & Environment. 2018. 42(1). P. 41-51. doi:10.1111/pce.13348 
Fletcher J.C. Recent Advances in Arabidopsis CLE Peptide Signaling. Trends in Plant Science. 2020. S1360-1385(20). P. 30129-1. doi:10.1016/j.tplants.2020.04.014
Fu Y.X., Li W.H. Statistical Testsof Neutrality of Mutations. Centerfor Demographic and Population Genetics, University of Texas, Houston, Texas. 1992. P. 693-705.
Futuyma D.J., Kirkpatrick M. Evolution. 4th edition. Oxford: Sinauer Associates. 2017.
Gautrat P., Laffont C., Frugier F. Compact Root Architecture 2 Promotes Root Competence for Nodulation through the miR2111 Systemic Effector. Current Biology. 2020. 30. P. 1–7. doi:10.1016/j.cub.2020.01.084
Guo X., Wang J., Gardner M., Fukuda H., Kondo Y., Etchells J.P., Wang X., Mitchum M.G. Identification of cyst nematode B-type CLE peptides and modulation of the vascular stem cell pathway for feeding cell formation, PLoS Pathog. 2017. 13. P. 1–19. doi:10.1504/IJICT.2017.085458
Guo Y., Ni, J., Denver, R., Wang, X., & Clark, S. E. Mechanisms of Molecular Mimicry of Plant CLE Peptide Ligands by the Parasitic Nematode Globodera rostochiensis. Plant Physiology. 2011. 157(1). P. 476–484. doi:10.1104/pp.111.180554
Harrisson K.A., Pavlova A., Telonis-Scott M., Sunnucks. Using genomics to characterize evolutionary potential for conservation of wild populations. Evol Appl. 2014. P. 1008-1025. doi:10.1111/eva.12149
Hastwell A.H., de Bang T.C., Gresshoff P.M., Ferguson B.J. CLE peptide-encoding gene families in Medicago truncatula and Lotus japonicus, compared with those of soybean, common bean and Arabidopsis. Scientific Reports. 2017. 7(1). P. 9384. doi:10.1038/s41598-017-09296-w
Hastwell A.H., Gresshoff P.M., Ferguson B.J. Genome-wide annotation and characterization of clavata/esr (cle) peptide hormones of soybean (Glycine max) and common bean (Phaseolus vulgaris), and their orthologues of Arabidopsis thaliana. J. Exp. Bot. 2015. 66. P. 5271-5287. doi:10.1093/jxb/erv351
Hirakawa Y., Kondo Y., Fukuda H. TDIF peptide signaling regulates vascular stem cell proliferation via the WOX4 homeobox gene in Arabidopsis. Plant cell. 2010. P. 2618-2629. doi:10.1105/tpc.110.076083
Kang Y., Sakuroglu M., Krom N., Stanton-Geddes J., Wang M., Lee Y-C., Young N.D., Udvardi M. Genome-wide assocation of drought-related and biomass traits with HapMap SNPs in Medicago truncatula. Plant Cell and Environment. 2015. 38. P. 1997-2011. doi: 10.1111/pce.12520
Karlo M., Boschiero C., Landerslev K.G., et al. The CLE53-SUNN genetic pathway negatively regulates arbuscular mycorrhiza root colonization in Medicago truncatula. J Exp Bot. 2020. 71(16). P. 4972-4984. doi:10.1093/jxb/eraa193
Kingsolver J.G., Diamond S.E. Phenotypic selection in natural populations: What limits directional selection? Am. Nat. 2011. 177. P. 346–357. doi:10.1086/658341
Kinoshita A., Betsuyaku S., Osakabe Y., Mizuno S., Nagawa S., Stahl Y., Simon R., Yamaguchi-Shinozaki K., Fukuda H., Sawa S. Rpk2 is an essential receptor-like kinase that transmits the clv3 signal in Arabidopsis. Development. 2010. 137. P. 3911–3920. doi:10.1242/dev.048199
Kumar S., Stecher G., Li M., Knyaz C., Tamura K. MEGA X: Molecular Evolutionary Genetics Analysis across computing platforms. Molecular Biology and Evolution. 2018. 35. P. 1547-1549. doi:10.1093/molbev/msy096
Laffont C., Ivanovici A., Gautrat P. et al. The NIN transcription factor coordinates CEP and CLE signaling peptides that regulate nodulation antagonistically. Nat Commun. 2020. 11. 3167. P. 1-13. doi:10.1038/s41467-020-16968-1
Le Marquer M., Bécard G., Frei dit Frey N. Arbuscular mycorrhizal fungi possess a CLAVATA 3/Endosperm surrounding region‐related gene that positively regulates symbiosis. New Phytologist. 2018. 222(2). P. 1030-1042. doi:10.1111/nph.15643
Lebedeva M., Azarakhsh M., Yashenkova Y., Lutova L. Nitrate-Induced CLE Peptide Systemically Inhibits Nodulation in Medicago truncatula. Plants (Basel). 2020. 28;9(11). P. 1456. doi:10.3390/plants9111456
Li G., Wang, B., Tian, Q., Wang, T., & Zhang, W.-H. Medicago truncatula ecotypes A17 and R108 differed in their response to iron deficiency. Journal of Plant Physiology. 2014. 171(8). P. 639–647. doi:10.1016/j.jplph.2013.12.018
Li Z., Liu D., Xia Y., Li Z., Niu N., Ma S., Wang J., Song Y., Zhang G. Identification and Functional Analysis of the CLAVATA3/EMBRYO SURROUNDING REGION (CLE) Gene Family in Wheat. Int. J. Mol. Sci. 2019. 20. P. 4319. doi:10.3390/ijms20174319
Lieberman B.S., Dudgeon S. An evaluation of stabilizing selection as a mechanism for stasis. Palaeogeog. Lapaeoclimat. Palaeoecol. 1996. 127. P. 229–238.
Lim C.W., Lee Y.W., Lee S.C., Hwang C.H. Nitrate inhibits soybean nodulation by regulating expression of CLE genes // Plant Science. 2014. 229. P. 1. doi:10.1016/j.plantsci.2014.08.014
Limpens E. RNA interference in Agrobacterium rhizogenes-transformed roots of Arabidopsis and Medicago truncatula. Journal of Experimental Botany. 2004. 55(399). P. 983–992. doi:10.1093/jxb/erh122
Liu P. Pricing Strategies of a Three-Stage Supply Chain: A New Research in the Big Data Era. Discrete Dynamics in Nature and Society. 2017. P. 1–16. doi:10.1155/2017/9024712
Loewe L. Negative selection. Nature Education. 2008. 1(1). P. 59.
Lu G., Moriyama E. Vector NTI, a balanced all-in-one sequence analysis suite. Briefings in Bioinformatics. 2004. 5(4). P. 378–388. doi:10.1093/bib/5.4.378
Luo S., Sun Y., Zhou X., Zhu T., Zhu L., Arfan M., … Lin H. Medicago truncatula genotypes Jemalong A17 and R108 show contrasting variations under drought stress. Plant Physiology and Biochemistry. 2016. 109. P. 190–198. doi:10.1016/j.plaphy.2016.09.019
Ma L.C., Wang Y.R., Liu W.X., Liu Z.P. Expression analysis of seed-specific genes in four angiosperm species with an emphasis on the unconserved expression patterns of homologous genes. Seed Sci. Res. 2013. 23. P. 223–231. doi:10.1017/S0960258513000305
Mens C., Hastwell A.H., Su H., Gresshoff P.M., Mathesius U., Ferguson B.J. Characterisation of Medicago truncatula CLE34 and CLE35 in nitrate and rhizobia regulation of nodulation. New Phytol. 2021. 229. P. 2525-2534. doi:10.1111/nph.17010
Miyawaki K., Tabata R., Sawa S. Curr Opin Evolutionarily conserved CLE peptide signaling in plant development, symbiosis, and parasitism. Plant Biol. 2013. P. 598-606. doi:10.1016/j.pbi.2013.08.008
Mortier V., Den Herder G., Whitford R., Van de Velde W., Rombauts S., D’Haeseleer K., Holsters M., Goormachtig S. CLE peptides control Medicago truncatula nodulation locally and systemically. Plant Physiol. 2010. P. 222-37. doi:10.1104/pp.110.153718
Mortier V., De Wever E., Vuylsteke M., Holsters M., Goormachtig S. Nodule numbers are governed by interaction between CLE peptides and cytokinin signaling. The Plant Journal. 2012. 70(3). P. 367–376. doi:10.1111/j.1365-313x.2011.04881.x
Mortier V., Fenta B. A., Kunert K., Holsters M, Goormachtig S. Identification of putative CLE peptide receptors involved in determinate nodulation on soybean. Plant Signaling and Behavior. 2011. 6(7). P. 1019-1023. doi:10.4161/psb.6.7.15575
Nishida H., Ito M., Miura K., Kawaguchi M., Suzaki, T. Autoregulation of nodulation pathway is dispensable for nitrate-induced control of rhizobial infection. Plant Signaling & Behavior. 2020. 26. P. 1733814. doi:10.1080/15592324.2020.1733814 
Nishida H., Suzaki T. Two Negative Regulatory Systems of Root Nodule Symbiosis: How Are Symbiotic Benefits and Costs Balanced? Plant and Cell Physiology. 2018. 59(9). P. 1733–1738. doi:10.1093/pcp/pcy102 
Nishida H., Tanaka S., Handa Y., Ito M., Sakamoto Y., Matsunaga S., … Suzaki T. A NIN-LIKE PROTEIN mediates nitrate-induced control of root nodule symbiosis in Lotus japonicus. Nature Communications. 2018. 9(1). P. 499. doi:10.1038/s41467-018-02831-x 
Oelkers K., Goffard N., Weiller G. F., Gresshoff P. M., Mathesius U., Frickey T. Bioinformatic analysis of the CLE signaling peptide family. BMC Plant Biology. 2008. 8(1). P. 1. doi:10.1186/1471-2229-8-1
Okamoto S., Ohnishi E., Sato S., Takahashi H., Nakazono M., Tabata S., Kawaguchi M. Nod Factor/Nitrate-Induced CLE Genes that Drive HAR1-Mediated Systemic Regulation of Nodulation. Plant and Cell Physiology. 2009. 50(1). P. 67–77. doi:10.1093/pcp/pcn194 
Okonechnikov K., Golosova O., Fursov M., et al. Unipro UGENE: a unified bioinformatics toolkit. Bioinformatics. 2012. 28. P. 1166-1167. doi:10.1093/bioinformatics/bts091
Reid D.E., Ferguson B.J., Gresshoff P.M. Inoculationand nitrate-induced CLE peptides of soybean control NARK-dependent nodule formation // Mol. Plant Microbe Interact. 2011. 24. P. 606. doi:10.1094/MPMI-09-10-0207
Rueffler C., Van Dooren Tom J.M., Olof Leimar, Abrams P. A. Disruptive selection and then what? Trends in Ecology and evolution. 2006. P. 238-245. doi:10.1016/j.tree.2006.03.003
Salisbury B.A., Pungliya M., Choi J.Y., Jiang R., Sun X.J., Stephens J.C. SNP and haplotype variation in the human genome. Mutation Research/Fundamental and Molecular Mechanisms of Mutagenesis. 2003. 526(1-2). P. 53–61. doi:10.1016/s0027-5107(03)00014-9
Sarkar A.K., Luijten M., Miyashima S., Lenhard M., Hashimoto T., Nakajima K., Scheres B., Heidstra R., Laux T. Conserved factors regulate signalling in Arabidopsis thaliana shoot and root stem cell organizers. Nature. 2007. 446. P. 811–814. doi:10.1038/nature05703
Schoof H., Lenhard M., Haecker A., Mayer K.F., Jürgens G., Laux T. The stem cell population of Arabidopsis shoot meristems in maintained by a regulatory loop between the CLAVATA and WUSCHEL genes. Cell. 2000. V. 100. P. 635–644. doi:10.1016/s0092-8674(00)80700-x
Somssich M., Je Il B., Simon R., Jackson D. CLAVATA-WUSCHEL signaling in the shoot meristem. Development 143. 2016. P. 3238–3248. doi:10.1242/dev.133645
Stahl Y., Wink R. H., Ingram G. C., Simon R. A Signaling Module Controlling the Stem Cell Niche in Arabidopsis Root Meristems. Current Biology. 2009. 19(11). P. 909–914. doi:10.1016/j.cub.2009.03.060 
Stanton-Geddes J., Paape T., Epstein B., Briskine R., Yoder J., Mudge J., … Tiffin P. Candidate Genes and Genetic Architecture of Symbiotic and Agronomic Traits Revealed by Whole-Genome, Sequence-Based Association Genetics in Medicago truncatula. PLoS ONE. 2013. 8(5). e65688. doi:10.1371/journal.pone.0065688
Strabala T.J., O’Donnell P.J., Anne-Marie S., Charles A.D., E Jane M., Natalie N., Nieuwenhuizen N.J., Quinn B.D., Foote H.C.C., Hudson K.R. Gain-of-function phenotypes of many clavata3/esr genes, including four new family members, correlate with tandem variations in the conserved clavata3/esr domain. Plant Physiol. 2006. 140. P. 1331–1344. doi:10.1104/pp.105.075515
Studer A., Zhao Q., Ross-Ibarra J., Doebley J. Identification of a functional transposon insertion in the maize domestication gene tb1. Nat. Genet. 2011. 43. P. 1160–1163. doi:10.1038/ng.942
Suzaki T., Nishida H. Autoregulation of Legume Nodulation by Sophisticated Transcriptional Regulatory Networks. Molecular Plant. 2019. 12(9). P. 1179-1181. doi:10.1016/j.molp.2019.07.008
Tajima F. Statistical method for testing the neutral mutation hypothesis by DNA polymorphism. Genetics. 1989. P. 585–595.
Tamura K., Nei M., Kumar S. Prospects for inferring very large phylogenies by using the neighbor-joining method. Proceedings of the National Academy of Sciences. 2004. 101(30). P. 11030–11035. doi:10.1073/pnas.0404206101
Tsikou D., Yan Z., Holt D. B., Abel N. B., Reid D. E., Madsen L. H., … Markmann K. Systemic control of legume susceptibility to rhizobial infection by a mobile microRNA. Science. 2018. 362(6411). P. 233-236. doi:10.1126/science.aat6907
Villanea Fernando A., Safi Kristin N., Busch Jeremiah W. A general model of negative frequency dependent selection explains global patterns of human ABO Polymorphism. Plos one. 2015. 10(5). e0125003. doi:10.1371/journal.pone.0125003
Wang J., Kucukoglu M., Zhang L., Chen P., Decker D., Nilsson O., Jones B., Sandberg G., Zheng B. The Arabidopsis LRR-RLK, PXC, is a regulator of secondary wall formation correlated with the TDIF-PXY/TDR-WOX4 signaling pathway. Plant biology. 2013. P. 13. doi:10.1186/1471-2229-13-94
Wang L., Sun Z., Su C., Wang Y., Yan Q., Chen J., … Li X. A GmNINa-miR172c-NNC1 Regulatory Network Coordinates the Nodulation and Autoregulation of Nodulation Pathways in Soybean. Molecular Plant. 2019. 12(9). P. 1211-1226. doi:10.1016/j.molp.2019.06.002 
Watterson G.A. On the number of segregating sites in genetical models without recombination. Theoretical Population Biology. 1975. 7(2). P. 256–276. doi:10.1016/0040-5809(75)90020-9
Whitewoods C.D. Evolution of CLE peptide signalling. Semin Cell Dev Biol. 2020. 109. P. 12-19. doi:10.1016/j.semcdb.2020.04.022
Wray G.A. Genomics and the Evolution of Phenotypic Traits. Annual Review of Ecology, Evolution, and Systematics. 2013. 44(1). P. 51–72. doi:10.1146/annurev-ecolsys-110512-135828
Yadav R.K., Perales M., Gruel J. et al. WUSCHEL protein movement mediates stem cell homeostasis in the Arabidopsis shoot apex. Genes and Development. 2011. 25. P. 2025–2030. doi:10.7868/S001667581503008X
Yamaguchi Y.L., Ishida T., Sawa S. CLE peptides and their signaling pathways in plant development. J. Exp. Bot. 2016. 67. P. 4813–4826. doi:10.1093/jxb/erw208
Yu L.-X., Zheng P., Bhamidimarri S., Liu X.-P., Main D. The Impact of Genotyping-by-Sequencing Pipelines on SNP Discovery and Identification of Markers Associated with Verticillium Wilt Resistance in Autotetraploid Alfalfa (Medicago sativa L.). Frontiers in Plant Science. 2017. 8. P. 89. doi:10.3389/fpls.2017.00089 
Zhang H., Lin X., Han Z., Qu L.-J., Chai J. Crystal structure of PXY-TDIF complex reveals a conserved recognition mechanism among CLE peptide-receptor pairs. Cell Research. 2016. 26(5). P. 543–555. doi:10.1038/cr.2016.45
Zheng Y., Xu F., Li Q., Wang G., Liu N., Gong Y., Li L., Chen ZH., Xu S. QTL Mapping Combined With Bulked Segregant Analysis Identify SNP Markers Linked to Leaf Shape Traits in Pisum sativum Using SLAF Sequencing. Front Genet. 2018. 5(9). P. 615. doi:10.3389/fgene.2018.00615